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鳴人找到了佩恩的本體長門所在的位置，說服長門重新找回昔日的理想，長門施展輪迴天生之術讓包括卡卡西在內的已經犧牲的木葉村的忍者復活，自己也因此而死去。鳴人由於保護了村子而成爲英雄，得到村人的認可。
雷影因爲弟弟奇拉比被佐助抓走而暴怒，決定召開五影會談以制裁“曉”。綱手在之前的戰鬥中由於消耗大量查克拉而昏迷不醒，團藏藉機奪取了火影之位，並前往鐵之國參加五影會談。
佐助爲了殺死團藏而出現在會場，遭到五影的連續攻擊，在千鈞一髮之際被“阿飛”救走。“阿飛”宣稱自己將要實現“月之眼計劃”，並向在場的衆人宣告將要發動第四次忍界大戰。佐助則在那之後追上了逃離會場的團藏，在一番戰鬥後將團藏殺死。
爲了準備即將到來的戰爭，並保護八尾和九尾，鳴人被送往雲隱村準備的秘密基地，在那裡遇到八尾人柱力奇拉比，並向他學習控制九尾的方法。鳴人在精神世界中遇到母親玖辛奈，玖辛奈告訴了他關於他出生那天發生的事情，以及九尾入侵木葉的真相。鳴人在母親的幫助下成功地控制了九尾，並得到了新的力量，察覺到了暗中潛入此地的鬼鮫的存在。打算逃走的鬼鮫與阿凱交戰，被阿凱打倒，爲了守護情報而自殺。
“阿飛”爲了奪取輪迴眼來到雨隱村，並殺死守護長門遺體的小南，更和獲得大蛇丸力量的兜聯手，以兜的穢土轉生大軍和“阿飛”的白絕大軍發動了戰爭。五大國的忍者們也團結一致，組成忍者聯軍，第四次忍界大戰終於開戰。鳴人在修行期間察覺到外面有戰爭，和奇拉比一同趕往戰場，而佐助也在移植了鼬的眼睛之後趕往戰場。
穢土轉生的忍者們和白絕接連被打倒，這時兜突然把真正的宇智波斑利用穢土轉生召喚出來。五影爲了對付斑而一同趕到戰場，鳴人和奇拉比則與“阿飛”和人柱力軍團展開戰鬥。佐助在趕往戰場的途中與穢土轉生的鼬相遇，爲了向鼬詢問當年的事情而追趕鼬，和鼬一同來到兜的根據地，兩人聯手打倒了兜。鼬解開了穢土轉生之術，和佐助告別，而佐助則爲了尋找答案而利用紅豆身上的咒印復活了大蛇丸，和“鷹”的成員一起前往木葉隱村，利用穢土轉生之術使歷代火影復活。佐助從初代火影那裡得到了自己想要的答案，希望能守護鼬的意志，而和歷代火影一同趕往戰場。
“阿飛”的面具在鳴人等人的奮戰之下被打碎，衆人也發現“阿飛”的真實身份竟然是卡卡西的昔日摯友宇智波帶土。帶土當年在大戰期間處於瀕死狀態時被斑所救，由於目睹卡卡西殺死琳的瞬間而對世界陷入絕望，此後便繼承斑的意志打算實現“月之眼計劃”。帶土和斑復活了集結所有尾獸力量的十尾，鳴人這邊也集合忍者聯軍的全部力量與敵人展開戰鬥，而佐助也隨後趕到，昔日的第七班終於再次重聚。
帶土變成了十尾人柱力，以強大的實力一度讓衆人陷入苦戰，並打算利用十尾的本體神樹發動月之眼，但在衆人的奮戰之下其體內的尾獸也被抽離，鳴人說服帶土重新正視自己。帶土在奄奄一息之時遭到黑絕的控制而發動輪迴天生之術使斑完全復活，斑抽離了鳴人體內的九尾，又用劍刺穿了佐助的身體，在奪取了全部尾獸之力後成爲十尾人柱力。阿凱爲了打倒斑而開啓八門遁甲，差一點便將斑逼入絕境，但阿凱最後還是因爲力量耗盡而倒地。
鳴人和佐助在生命垂危之際見到了六道仙人，被六道仙人引導獲得更加強大的力量。重返戰場的鳴人和佐助利用六道之力將斑完全壓制，但斑在奪回了輪迴眼之後開始施展無限月讀，讓全人類陷入了幻術當中。鳴人、小櫻和卡卡西受到佐助輪迴眼須佐能乎的保護而倖免於難。
斑遭到黑絕的偷襲。黑絕利用斑的身體使六道仙人的母親輝夜復活。輝夜的目的是利用無限月讀製造白絕大軍並取回自己的查克拉，爲此而打算將妨礙她的鳴人等人抹殺，將在場的衆人傳送至自己的空間。第七班衆人在輝夜的空間中與輝夜交戰，得到鳴人救治而甦醒的帶土也加入鳴人等人的陣營一同作戰。
與此同時，留在原先世界的四位火影在機緣巧合之下召喚出六道仙人的查克拉。帶土爲了保護鳴人等人而被輝夜擊殺，卡卡西暫得到帶土寫輪眼的力量而開啓須佐能乎，第七班衆人終於合力將輝夜封印，並在六道仙人的幫助下回到原來的世界。斑在和柱間互相敞開心扉之後死去。六道仙人解除了穢土轉生的忍術，水門在離開之前對鳴人祝賀“生日快樂”，鳴人也向水門說出了自己一直以來沒有說出口的各種話語。
佐助說出自己的真正目的是“革命”，爲此要將現任五影一併處決，並將終於重獲自由的九大尾獸再次囚禁。在六道仙人對這樣的結果表示無奈之際，鳴人告訴他自己必將阻止這樣的輪迴，並與佐助再一次展開決戰。兩人在當初的老地方終末之谷戰鬥，並在戰鬥中確認了對方的心意。再最後兩人各失一臂，再也無力站起來時，終於說出了自己對對方的認同。最終佐助認同了鳴人的道路。
二人共同解除了無限月讀，包括真正的阿飛在內的所有剩餘白絕也都隨無限月讀的解除而死亡，忍界重新恢復了和平。數月後，卡卡西成爲第六代火影。而佐助決定離開木葉遊歷世界，與鳴人等人道別……
時光飛逝，在大戰結束後十幾年，當年的年輕忍者們已經各自成家立業，而鳴人也終於實現了他成爲火影的夢想，作爲火之意志的繼承者，守護著村子裡的人們……